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Interoception Primes Emotional Processing: Multimodal Evidence from Neurodegeneration
Indexado
WoS WOS:000651383800011
Scopus SCOPUS_ID:85104416573
DOI 10.1523/JNEUROSCI.2578-20.2021
Año 2021
Tipo artículo de investigación

Citas Totales

Autores Afiliación Chile

Instituciones Chile

% Participación
Internacional

Autores
Afiliación Extranjera

Instituciones
Extranjeras


Abstract



Recent frameworks in cognitive neuroscience and behavioral neurology underscore interoceptive priors as core modulators of negative emotions. However, the field lacks experimental designs manipulating the priming of emotions via interoception and exploring their multimodal signatures in neurodegenerative models. Here, we designed a novel task that involves interoceptive and control-exteroceptive priming conditions followed by post-interoception and post-exteroception facial emotion recognition (FER). We recruited 114 participants, including healthy controls (HCs) as well as patients with behavioral variant frontotemporal dementia (bvFTD), Parkinson's disease (PD), and Alzheimer's disease (AD). We measured online EEG modulations of the heart-evoked potential (HEP), and associations with both brain structural and resting-state functional connectivity patterns. Behaviorally, post-interoception negative FER was enhanced in HCs but selectively disrupted in bvFTD and PD, with AD presenting generalized disruptions across emotion types. Only bvFTD presented impaired interoceptive accuracy. Increased HEP modulations during post-interoception negative FER was observed in HCs and AD, but not in bvFTD or PD patients. Across all groups, post-interoception negative FER correlated with the volume of the insula and the ACC. Also, negative FER was associated with functional connectivity along the (a) salience network in the post-interoception condition, and along the (b) executive network in the post-exteroception condition. These patterns were selectively disrupted in bvFTD (a) and PD (b), respectively. Our approach underscores the multidimensional impact of interoception on emotion, while revealing a specific pathophysiological marker of bvFTD. These findings inform a promising theoretical and clinical agenda in the fields of nteroception, emotion, allostasis, and neurodegeneration.

Revista



Revista ISSN
Journal Of Neuroscience 0270-6474

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Disciplinas de Investigación



WOS
Neurosciences
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SciELO
Sin Disciplinas

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Publicaciones WoS (Ediciones: ISSHP, ISTP, AHCI, SSCI, SCI), Scopus, SciELO Chile.

Colaboración Institucional



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Autores - Afiliación



Ord. Autor Género Institución - País
1 Salamone, Paula Mujer Univ San Andres - Argentina
Natl Sci & Tech Res Council CONICET - Argentina
UNIV NACL CORDOBA - Argentina
Universidad de San Andrés - Argentina
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas - Argentina
Universidad Nacional de Córdoba - Argentina
Universidad Nacional de Cuyo - Argentina
2 LEGAZ, AGUSTINA Mujer Univ San Andres - Argentina
Natl Sci & Tech Res Council CONICET - Argentina
UNIV NACL CORDOBA - Argentina
UNIV CALIF SAN FRANCISCO - Estados Unidos
Trinity Coll Dublin - Irlanda
Universidad Adolfo Ibáñez - Chile
Universidad de San Andrés - Argentina
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas - Argentina
Universidad Nacional de Córdoba - Argentina
University of California, San Francisco - Estados Unidos
Universidad Nacional de Cuyo - Argentina
3 Sedeno, Lucas Hombre Natl Sci & Tech Res Council CONICET - Argentina
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas - Argentina
4 Moguilner, Sebastian Hombre UNIV CALIF SAN FRANCISCO - Estados Unidos
Trinity Coll Dublin - Irlanda
Nucl Med Sch Fdn - Argentina
University of California, San Francisco - Estados Unidos
Comision Nacional de Energia Atomica Argentina - Argentina
5 Fraile-Vazquez, Matias Hombre Univ San Andres - Argentina
Universidad de San Andrés - Argentina
6 Campo, Cecilia Gonzalez Mujer Univ San Andres - Argentina
Natl Sci & Tech Res Council CONICET - Argentina
Universidad de San Andrés - Argentina
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas - Argentina
7 Fittipaldi, Sol - Univ San Andres - Argentina
Natl Sci & Tech Res Council CONICET - Argentina
UNIV NACL CORDOBA - Argentina
Universidad de San Andrés - Argentina
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas - Argentina
Universidad Nacional de Córdoba - Argentina
Universidad Nacional de Cuyo - Argentina
8 Yoris, Adrian Hombre Natl Sci & Tech Res Council CONICET - Argentina
Universidad Favaloro - Argentina
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas - Argentina
Favaloro Univ - Argentina
9 Miranda, Magdalena Mujer Natl Sci & Tech Res Council CONICET - Argentina
Universidad Favaloro - Argentina
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas - Argentina
Favaloro Univ - Argentina
10 Birba, Agustina Mujer Univ San Andres - Argentina
Natl Sci & Tech Res Council CONICET - Argentina
Universidad de San Andrés - Argentina
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas - Argentina
11 Galiani, Agostina Mujer Universidad Favaloro - Argentina
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas - Argentina
Favaloro Univ - Argentina
12 Abrevaya, Sofia Mujer Natl Sci & Tech Res Council CONICET - Argentina
Universidad Favaloro - Argentina
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas - Argentina
Favaloro Univ - Argentina
13 Neely-Prado, Alejandra Mujer Universidad Adolfo Ibáñez - Chile
14 Caro, Miguel Martorell Hombre Natl Sci & Tech Res Council CONICET - Argentina
Universidad Favaloro - Argentina
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas - Argentina
Favaloro Univ - Argentina
15 Alifano, Florencia Mujer Natl Sci & Tech Res Council CONICET - Argentina
Universidad Favaloro - Argentina
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas - Argentina
Favaloro Univ - Argentina
16 Villagra, Roque Hombre Universidad de Chile - Chile
17 Anunziata, Florencia Mujer Natl Sci & Tech Res Council CONICET - Argentina
UNIV NACL CORDOBA - Argentina
UNC - Argentina
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas - Argentina
Universidad Nacional de Córdoba - Argentina
Universidad Nacional de Cuyo - Argentina
Instituto de Investigación Médica Mercedes y Martín Ferreyra - Argentina
18 de Oliveira, Maira Okada Mujer UNIV CALIF SAN FRANCISCO - Estados Unidos
Trinity Coll Dublin - Irlanda
UNIV SAO PAULO - Brasil
Hosp Santa Marcelina - Brasil
University of California, San Francisco - Estados Unidos
Universidade de São Paulo - Brasil
Hospital Santa Marcelina - Brasil
19 Marcos Pautassi, Ricardo Hombre Natl Sci & Tech Res Council CONICET - Argentina
UNIV NACL CORDOBA - Argentina
UNC - Argentina
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas - Argentina
Universidad Nacional de Córdoba - Argentina
Universidad Nacional de Cuyo - Argentina
Instituto de Investigación Médica Mercedes y Martín Ferreyra - Argentina
20 SLACHEVSKY-CHONCHOL, ANDREA MARIA Mujer Universidad de Chile - Chile
Centro de Gerociencia, Salud Mental y Metabolismo - Chile
Universidad del Desarrollo - Chile
Clínica Alemana - Chile
21 Serrano, Cecilia M. Mujer Hosp Cesar Milstein - Argentina
Hospital Cesar Milstein - Argentina
22 Garcia, Adolfo M. Hombre Univ San Andres - Argentina
Natl Sci & Tech Res Council CONICET - Argentina
UNIV CALIF SAN FRANCISCO - Estados Unidos
Trinity Coll Dublin - Irlanda
Natl Univ Cuyo - Argentina
Universidad de Santiago de Chile - Chile
Universidad de San Andrés - Argentina
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas - Argentina
University of California, San Francisco - Estados Unidos
Universidad Nacional de Cuyo - Argentina
23 LEGAZ, AGUSTINA Mujer Univ San Andres - Argentina
Natl Sci & Tech Res Council CONICET - Argentina
UNIV NACL CORDOBA - Argentina
UNIV CALIF SAN FRANCISCO - Estados Unidos
Trinity Coll Dublin - Irlanda
Universidad Adolfo Ibáñez - Chile
Universidad de San Andrés - Argentina
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas - Argentina
Universidad Nacional de Córdoba - Argentina
University of California, San Francisco - Estados Unidos
Universidad Nacional de Cuyo - Argentina

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Financiamiento



Fuente
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas
CONICET
FONCyT-PICT
Fondo Nacional de Desarrollo Científico y Tecnológico
National Institutes of Health
Universidad del Valle
Universidad de Santiago de Chile
Alzheimer's Association
National Institute on Aging
Global Brain Health Institute
sistema general de regalías
Programa Interdisciplinario de Investigación Experimental en Comunicación y Cognición
Facultad de Humanidades
National Institutes of Aging
Rainwater Charitable Foundation
ANID/FONDECYT Regular
Alzheimer's Association Global Brain Health Institute ALZ
Takeda Grant
Programa Interdisciplinario de Investigacion Experimental en Comunicacion y Cognicion (PIIECC) , Facultad de Humanidades, USACH

Muestra la fuente de financiamiento declarada en la publicación.

Agradecimientos



Agradecimiento
This work was supported in part by Takeda Grant CW2680521; CONICET; ANID/FONDECYT Regular (1210195 & 1210176) ; FONCYT-PICT 20171820; ANID/FONDAP/15150012; Alzheimer's Association Global Brain Health Institute ALZ UK20639295; Sistema General de Regalias (BPIN2018000100059) Universidad del Valle (CI 5316) ; Programa Interdisciplinario de Investigacion Experimental en Comunicacion y Cognicion (PIIECC) , Facultad de Humanidades, USACH; and the MultiPartner Consortium to Expand Dementia Research in Latin America [ReDLat, supported by NationalInstitutes of Health, NationalInstitutes of Aging (R01 AG057234) , Alzheimer's Association (SG20725707) , Rainwater Charitable Foundation (Tau Consortium) , and Global Brain Health Institute) ] . The contents of this publication are solely the responsibility of the authors and do not represent the official views of these institutions. We thank the patients and their families for their invaluable time and commitment to our study; andInstituto Conci Carpinella (Cordoba, Argentina) , Hospital Nacional de Clinicas (Facultad de Ciencias Medicas, Universidad Nacional de Cordoba, Cordoba, Argentina) , and Dr. Rodrigo Rivera and Ingeborg Lopez [Servicio de Neuroradiologia, Instituto de Neurocirugia Dr. Asenjo (INCA) , SSMO, Santiago, Chile] for their collaboration.
This work was supported in part by Takeda Grant CW2680521; CONICET; ANID/FONDECYT Regular (1210195 & 1210176); FONCYT-PICT 2017-1820; ANID/FONDAP/15150012; Alzheimer’s Association Global Brain Health Institute ALZ UK-20-639295; Sistema General de Regalías (BPIN2018000100059) Universidad del Valle (CI 5316); Programa Interdisciplinario de Investigación Experimental en Comunicación y Cognición (PIIECC), Facultad de Humanidades, USACH; and the Multi-Partner Consortium to Expand Dementia Research in Latin America [ReDLat, supported by National Institutes of Health, National Institutes of Aging (R01 AG057234), Alzheimer’s Association (SG-20-725707), Rainwater Charitable Foundation (Tau Consortium), and Global Brain Health Institute)]. The contents of this publication are solely the responsibility of the authors and do not represent the official views of these institutions. We thank the patients and their families for their invaluable time and commitment to our study; and Instituto Conci Carpinella (Córdoba, Argentina), Hospital Nacional de Clínicas (Facultad de Ciencias Médicas, Universidad Nacional de Córdoba, Córdoba, Argentina), and Dr. Rodrigo Rivera and Ingeborg Lopez [Servicio de Neuroradiología, Instituto de Neurocirugía Dr. Asenjo (INCA), SSMO, Santiago, Chile] for their collaboration. pP.C.S. and A.L. contributed equally to this work as first authors. The authors declare no competing financial interests. Correspondence should be addressed to Agustín Ibáñez at agustin.ibanez@gbhi.org or Adolfo M. García at adolfomartingarcia@gmail.com. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.2578-20.2021 Copyright © 2021 Salamone, Legaz et al. This is an open-access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution 4.0 International license, which permits unrestricted use, distribution and reproduction in any medium provided that the original work is properly attributed.

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